Han pasado los años después de que Trish Jenner (Gina Philips) viviera las espantosas pesadillas reales a las que tuvo que hacer frente cuando ella y su grupo de amigos se toparon con Jeepers Creepers. Ahora se ha convertido en madre y tiene un hijo adolescente llamado Darry, en memoria de su fallecido hermano (personaje que interpretó en la película original Justin Long). Trish no ha podido olvidar nada de lo que ocurrió 23 años atrás y ha quedado totalmente traumatizada, teniendo pesadillas constantes por las noches. Trish, que ahora tiene una situación económica desahogada y se ha convertido en una mujer poderosa, intentará por todos sus medios terminar con el reinado del terror de Jeepers Creepers. En su cruzada le acompañarán Jack Taggar Sr. y Jack Taggar Jr. (Luke Edwards).